Cerkiew św. Cyryla została zbudowana w połowie XII wieku na odległych przedmieściach dawnego Kijowa - Dorohożichach. Stąd fundator cerkwi książę Wsiewołod Olgowicz z Czernigowa szturmem zdobył Kijów w 1139 r. podczas morderczej walki o wielki tron ​​Kijowa. Dla przedstawicieli dynastii Olgovichi świątynia służyła jako rezydencja wiejska i rodzinny grobowiec. W 1194 r. pochowano tu kijowskiego księcia Światosława, bohatera starożytnego rosyjskiego poematu „Opowieść o kampanii Igora”.
W okresie swojego istnienia Kościół św. Cyryla zaznał okresów spustoszenia, remontów, remontów. W latach 1748-1760. tu, przy udziale słynnego ukraińskiego architekta I. Grigorowicza-Barskiego, wybudowano murowane zabudowania klasztorne, z których do dziś zachowała się tylko część ogrodzenia z narożną wieżyczką. Po odbudowie z XVII-XVIII wieku. dawny kościół św. Cyryla otrzymał nowoczesny wygląd z charakterystycznymi cechami ukraińskiej architektury barokowej. W latach 60. XIX w. w centrum uwagi stał się kościół św. Cyryla: pod tynkami z XVIII w. na jego ścianach odnaleziono freski z XII w. W latach 1881-1884. Pod kierunkiem profesora A. Prakhova w świątyni prowadzone są ogromne prace związane z oczyszczaniem fresków i renowacją malowideł ściennych. W 1884 r. pracował tu Michaił Vrubel.
W maju 1929 r. kościół św. Cyryla został ogłoszony Państwowym Muzeum Historyczno-Kulturalnym-Rezerwatem. Tu rozpoczęto prace badawcze, przerwane przez Wielką Wojnę Ojczyźnianą. W okresie powojennym w świątyni prowadzono duże prace awaryjne mające na celu wzmocnienie murów i fundamentów, które uległy deformacji na skutek niszczenia dawnych przejść podziemnych. Dopiero potem kontynuowano badania architektoniczne i archeologiczne, czyszczenie i renowację malowideł. Architektura kościoła św. Cyryla jest dobrze zachowana od XII wieku. Pierestrojka XVII-XVIII wieku. wyrażone głównie w przełożeniu części sklepień, dokończeniu czterech kopuł bocznych, wzniesieniu okazałego frontonu nad wejściem, projekcie okien i portali z dekoracją stiukową. Pod tymi dodatkami wyraźnie widoczne są starożytne formy architektoniczne.
Ściany kościoła św. Cyryla pokryte są malowidłami – freskami z XII w., ujawnionymi spod zapisów olejnych, osobnymi fragmentami malarstwa temperowego z XVII w. oraz pracami olejnymi z XIX w. w miejscach, gdzie freski nie były zachowane. Ze starożytnych fresków, które zdobiły wszystkie pomieszczenia świątyni, pozostało około 800 metrów kwadratowych malowideł ściennych, które są cennymi dziełami sztuki z okresu starożytnej Rosji.